Konstantinus Suur käskis 4. sajandi alguses ehitada tempel apostel Peetruse hauale. Esimese Rooma kristliku keisri seda soovi seletati asjaoluga, et Kristuse järgijad austasid alati ristilöödud apostel Peetruse hauda. Ehitamine jätkus mitu aastakümmet paavst Sylvester I juhendamisel ja see valmis 349. aastal. Tempel sai nimeks Konstantini basiilika - ehituse algatanud keisri auks.
Aastal 846 rüüstasid templit araabia piraadid. See sündmus ajendas paavst Leo IV püstitama basiilikat ja külgnevaid hooneid ümbritsevat kaitsemüüri. See idee võeti hiljem vastu paavsti linnriigi Vatikani jaoks.
16. sajandi alguseks oli basiilika väga lagunenud ja otsustati, et selle taastamine on liiga kulukas ja põhjendamatu. Vaatamata linlaste rahulolematusele käskis paavst Julius II hävitada basiilika ja selle asemele püstitada uus kirik. Projekti autor on Donato Bramante. Uut katedraali ehitati enam kui sajandiks ja ehituse üle teostasid järelevalvet paljud suured meistrid, kelle hulgas võib eristada Raphaeli ja Michelangelot.
17. sajandi alguses viidi ehitus läbi arhitekt Carlo Maderno juhendamisel, kes Paul V nõusolekul tegi templi struktuuris põhimõttelisi muudatusi, asendades hoone kuju Kreeka ristiga ladinakeelsele. See samm on suurendanud Püha Peetruse basiilika võimsust.
Peaaltar asub apostli haua kohal, mis asub templi keskel. See asub Michelangelo kujundatud kupli all. Selja taga on elevandiluust ja puidust troon. Arvatakse, et sellel troonil istus Püha Peetrus, olles Rooma paavst. Katedraal on valmistatud barokkstiilis, enamiku detailide autor on Lorenzo Bernini.
Paavstid on maetud katedraali kongi. Viimane matus toimus 2005. aastal, kui Johannes Paulus II suri. Kokku leidis Püha Peetruse basiilikast viimase varjupaiga 148 paavsti.
